Die Überlebenden einer längst vergangenen Invasion haben in der vergessenen Untergrundstadt Gravehold Zuflucht gefunden. Dort haben die verzweifelten Überreste der Gesellschaft gelernt, dass die Energie genau jener Risse, durch die die Wesen sie angreifen, mithilfe verschiedener Edelsteine umgewandelt werden kann. Die bösartigen Energien verwandeln sich so in nützliche Zauber und Waffen, die ihre letzte Verteidigungslinie unterstützen: die Rissmagier.

Aeon's End ist ein kooperatives Spiel, das das Deckbau-Genre mit einer Reihe innovativer Mechanismen erkundet, darunter ein variables Zugreihenfolgensystem, das das Chaos eines Angriffs simuliert, sowie Deck-Management-Regeln, die bei jeder abgelegten Karte sorgfältige Planung erfordern. Die Spieler kämpfen darum, Gravehold mit einzigartigen Fähigkeiten, mächtigen Zaubersprüchen und, am wichtigsten von allem, ihrem kollektiven Verstand gegen die Namenlosen und ihre Horden zu verteidigen.